Neuronas específicas para el canto en el cerebro aviar.
Influencias hormonales en pájaros de canto.

Tema 15 de Neuroetología
26 de marzo de 1998
Impartido por los profesores Dr. Gwen Jacobs and Dr. Scott Creel del "Center for Computational Biology" de la Universidad del estado de Montana.

Referencias: Bottjer, S.W. and Johnson, F. (1997) Circuits, hormones and learning: Vocal behavior in songbirds. J.Neurobiol. 33:5 pp. 602-618; Doupe, A.J. and M. Solis ( 1997) Song and order selective neurons develop in the songbird anterior forebrain during vocal learning. J. Neurobiol:33:5 pp. 694-709

1. La producción de la canción en pájaros de canto se ha convertido en un modelo para estudiar los efectos de hormonas sexuales en los comportamientos complejos. Aunque muchos tipos de pájaros cantan, no todas las especies de pájaros aprenden sus canciones durante el desarrollo. En muchas especies solamente el macho pasa por el proceso de aprendizaje y canta primero como juvenil y luego como adulto. En muchas especies los machos cantan sólo de forma estacional, durante la estación en que están estableciendo sus territorios y están atrayendo a las hembras. Dos especies de pájaros se han estudiado extensivamente como modelos experimentales de este proceso: el diamante mandarín y los canarios. En ambas especies solamente canta el macho, el diamante aprende una sola canción como juvenil mientras que el canario macho vuelve a aprender una nueva canción de forma estacional.

2. ¿Cuáles son los circuitos nerviosos implicados en este comportamiento, y cómo cambian durante el desarrollo y sobre una base estacional? ¿Qué regiones del cerebro implicadas en la producción de la canción son distintas en varones y en hembras?

Núcleos del cerebro implicados en el sistema cantor:

La Figura 2 del artículo de Bottjer muestra un diagrama de los diversos núcleos del cerebro implicados en el aprendizaje de la canción y en su producción. Los caminos entre estas diversas estructuras han sido determinados por métodos anatómicos de trazado, y la función de los diversos núcleos se ha estudiado usando técnicas de lesionado de dichos núcleos. Hay cuatro núcleos importantes que se han estudiado: HVc, RA, LMAN, y área X. Las funciones de cada uno de estos núcleos se describen brevemente a continuación.

1. HVc: En los estudios realizados, los daños producidos en este núcleo bloquean la producción de la canción en pájaros adultos. El núcleo es más grande en los machos que en las hembras y durante los períodos de aprendizaje de la canción incorpora nuevas neuronas.

2. RA: Los daños en este núcleo también bloquean la producción de la canción en pájaros adultos. Es también más grande en los machos y durante el aprendizaje de la canción aumenta de tamaño y las neuronas producen grandes ramificaciones de dendritas.

3. LMAN: La lesión de este núcleo en pájaros jóvenes interfiere con la adquisición de la canción. Pero si el pájaro ya ha aprendido su canción, aunque se lesione este núcleo, la canción no se ve alterada. Este núcleo no es dimorfo y no demuestra ningún cambio estacional de tamaño o en el número de neuronas.

4. Área X: La lesión de este núcleo en pájaros jóvenes también interfiere en la adquisición de la canción. Este núcleo es dimorfo y las neuronas nuevas se agregan durante los períodos en que aprenden de la canción.

5. La conexión nerviosa o camino que va del HVC al RA en diamantes está implicado en fases posteriores de la producción de la canción, codificando aspectos relativos al orden en el patrón de producción de la canción. La conexión que proyecta el LMAN sobre el RA se piensa que es necesaria para las primeras fases de aprendizaje y producción de la canción, pero que no debe tener ningún papel en las fases posteriores del desarrollo vocal.

6. En los canarios, donde el aprendizaje y producción de la canción tiene una base estacional, existen cambios simultáneamente en varios de estos núcleos. Al final del otoño, nuevas neuronas se agregan a HVc; el tamaño del HVc y del RA aumentan mientras el pájaro está aprendiendo su nueva canción. En verano, el HVc pierde neuronas, y el RA disminuye de tamaño en parte debido a la contracción de las ramificaciones de dendrítas que contenía. Al mismo tiempo, la canción se comienza a degradar y cesa su producción. El ciclo entero se repite cada otoño.

1. Aunque este comportamiento se limita a los pájaros machos en ambas especies, las hembras pueden aprender a cantar y exhibir todos los cambios estructurales vistos en los cerebros de los machos si se les dan andrógenos en fases tempranas del desarrollo. Si a un diamante hembra se le dan andrógenos al principio de su vida, pasará la secuencia completa de aprendizaje y producción de la canción de forma similar a un pájaro macho. Este cambio en el patrón del comportamiento va acompañado por el aumento en número de neuronas en los núcleos HVc y LMAN y un aumento en tamaño neuronal en el RA.

2. En los canarios, si un macho es castrado al nacer, nunca aprende cantar y los núcleos asociados del cerebro son pequeños. Si se castra un diamante macho después de que haya aprendido su canción, canta menos y de forma proporcional a los niveles de testosterona que tenga en sangre.

3. Bajo condiciones normales, los "gorriones del pantano" machos aprenden su canción de los 20 a los 200 primeros días de vida, y la canción cristalizada comienzan alrededor de los 300 días. Durante la adquisición de la canción, los niveles de la testosterona que circula en sangre y el estradiol aumentan, encontrándose concentraciones más altas de estradiol que de testosterona. A los aproximadamente 200 días de la edad los niveles de estradiol caen. Los niveles de la testosterona aumentan alrededor de los 250 días de la edad, coincidiendo con la producción de la canción cristalizada. Esto se muestra en la figura 6 del artículo publicado por Marler en la revista Tendencias en Neurología (Trends in Neuroscience).

4. La manipulación experimental de los niveles de testosterona, da lugar a la inhabilidad de los pájaros para producir una canción completamente cristalizada. En gorriones machos castrados se produce un aprendizaje normal de la canción hasta la canción plástica, pero nunca cristalizan su canto. Si se les suministra testosterona después de 300 días de edad, su canción se cristaliza en un solo día. (Figura 5 en el artículo de Marler en Tendencias en Neurología).

1. Las dos hormonas, estradiol y testosterona, pueden desempeñar diversos papeles en el aprendizaje y producción de la canción. El estradiol se eleva durante el período sensible para aprender de la canción (1-2 meses de la edad). Sobre los 8 meses de la edad, cuando los pájaros comienzan a practicar sus canciones, los niveles del estradiol son bajos.

2. En contraste, la castración tiene poco efecto en la capacidad del pájaro de memorizar sílabas o en la producción de la canción plástica. Es probable que la testosterona esté implicada en el desarrollo de los programas estereotipados de tipo motor, como la canción cristalizada.

1. Los cambios estacionales en la canción y en el comportamiento son similares a los que se producen en los meses iniciales de desarrollo, pero acontecen en función de cambios hormonales. Un aumento en el nivel de hormonas causa neurogenesis y un aumento en el aprendizaje y producción de la canción. En los canarios, el HVc y el RA cambian tamaño en función del nivel de hormonas. En primavera, cuando los niveles de la hormona son altos, el HVc y el RA aumentan de tamaño; al final del verano, cuando los niveles de la hormona son bajos, estos núcleos se contraen de tamaño.

2. Las hormonas tienen una amplia gama de efectos sobre las neuronas individuales incluyendo: cambios en el volumen de los núcleos del cerebro, en la densidad de neuronas, en el número de neuronas, en la incorporación y en la supervivencia de las neuronas, en la formación y reorganización de los caminos axonales y en la remodelación de las morfologías dendríticas y sinápticas.

3. Uno de los rompecabezas más interesantes de este campo de investigación es el siguiente: ¿Por qué hacen falta cambios en el número de neuronas para aprender una nueva canción? No hay respuestas claras a esta pregunta, no obstante, en los canarios no hay cambio en el tamaño del HVc de forma estacional. Hay un aumento en número de neuronas antes del aprendizaje de la canción en la primavera y una disminución del número de neuronas al final del verano. Una hipótesis indica que las neuronas nuevas son requeridas para el aprendizaje de la nueva canción y están sustituyendo a las neuronas perdidas en el otoño.

Neuronas selectivas a la canción en el cerebro aviar

1. Los pájaros jóvenes escuchan y memorizan la canción de un profesor (tutor vivo, o grabación de cinta) y almacenan una representación interna de la canción. Esta representación interna se llama "plantilla". Más adelante durante la fase de aprendizaje sensorimotor, el pájaro comienza a cantar y modifica su propia canción para ajustarla a la plantilla. El sistema auditivo es esencial durante estas dos fases del desarrollo de la canción. De manera que el cerebro debe contener mecanismos auditivos para el reconocimiento y aprendizaje de la canción, y para la posterior modificación, de forma dirigida, de la canción que está emitiendo.

2. ¿Cuál es la base celular de la adquisición, aprendizaje y producción de la canción? ¿Qué partes del cerebro aviar contienen las neuronas que están implicadas en el aprendizaje de la canción, y a qué son sensibles estas neuronas?

El área del cerebro que está implicada en la adquisición de la canción (la fase temprana de aprendizaje de la canción) se llama el cerebro anterior, y contiene dos núcleos el LMAN y el área X. Las lesiones de estas áreas interrumpen la capacidad de aprender y de memorizar una canción, pero no afectan la producción de la canción en los pájaros adultos (los pájaros que han aprendido previamente sus canciones).

El trabajo reciente de Konishi, Doupe y otros ha identificado regiones del cerebro, el LMAN y el área X, que contienen neuronas que son sensibles a la canción propia de la raza, y que van reaccionanando progresivamente más a dichos patrones según va evolucionando el desarrollo de la canción en el ejemplar.

1. Las neuronas en el núcleo LMAN del pájaro adulto responden a los estímulos auditivos, específicamente a cantos, y de forma más fuerte a la canción propia de pájaros de su raza. Los estímulos auditivos más simples activan estas neuronas de forma muy débil. En algunos casos, estas neuronas no responden a los sonidos con excepción de propia canción del pájaro.

2. Estas neuronas responden básicamente a sílabas individuales o a los grupos pequeños de sílabas. Por otra parte, responden en una manera sostenida a la canción entera.

3. Es curioso que estas neuronas no responden a la canción puesta o interpretada al revés. Exhiben una característica conocida como "selectividad de la orden". Así estas células no responden a una inversión completa de la canción (todas las sílabas al revés), o manteniendo las sílabas intactas pero invirtiendo su orden. Muchas de las neuronas demuestran sensibilidad frente a la combinación, es decir, responden de forma preferente a determinadas combinaciones de diversas sílabas.

4. Sorprendentemente, todas las neuronas del LMAN de un pájaro responden o se ven activadas a la vez ante la canción del propio pájaro. Es decir, no hay grupos de neuronas dentro del núcleo LMAN que se activen ante las diversas partes de la canción.

1. Las neuronas en el LMAN sintonizadas con la canción del tutor podrían formar la plantilla con la cual comparar la propia canción del pájaro según la va desarrollando. Otra posibilidad es que estas neuronas no fuesen una representción de la canción del tutor, sino que codificaran el estado actual de la propia canción del pájaro, un requisito previo a modificar la canción para emparejarla con plantilla del profesor. Estas neuronas deberían ser entonces las más sensibles a la propia canción del pájaro. En cualquiera de los casos, estas neuronas podrían permitir la evaluación del desarrollo de la canción.

2. Para examinar esta cuestión, las neuronas del LMAN se deben probar frente a los estímulos auditivos durante la fase sensorial de la adquisición de la canción, pero antes del aprendizaje sensorimotor. Estos experimentos no son posibles en diamantes, dado que el período de aprendizaje sensorial se solapa con el período sensorimotor. Sin embargo, pájaros de 30-45 días de edad han sido estudiados.

3. Las neuronas a esta edad son sensibles a los estímulos auditivos, pero sus características son muy diferentes a las de los adultos. No prefieren la canción del profesor frente a la canción de otros congéneres y son insensibles a la presentación de canciones en orden inversa. Sin embargo, los estímulos acústicos simples, obtienen respuestas fuertes de estas células.

4. Estos resultados están en contra de la idea un modelo sensorial de selección para la generación de neuronas selectivas de la canción. Según este modelo, las neuronas de los pájaros jóvenes deben ser altamente selectivas a diversos estímulos, y conforme el pájaro adquiere su canción la población de neuronas va disminuyendo, quedando seleccionadas las neuronas que han estado más activas. Ocurre lo contrario, estas neuronas jóvenes no son en absoluto selectivas en su respuesta a los sonidos.

Los pájaros de 60 días de edad están en una fase intermedia del desarrollo de la canción. La fase sensorial ha concluido y la fase sensorimotora está comenzando. Estos pájaros han memorizado la canción del profesor y han estado cantando la canción plástica cerca de 1 mes.

2. Los experimentos fueron hechos en las neuronas del LMAN. En los experimentos fueron registradas las respuestas de las neuronas a la propia canción del pájaro (canción plástica) y a la canción del profesor. Las neuronas respondieron en esta etapa selectivamente tanto a la canción del profesor como a la propia canción del pájaro. Estas respuestas son más fuertes ante la canción del profesor y la canción del propio pájaro, que ante la canción de otros pájaros de su misma especie.

3. Estas neuronas comienzan a desarrollar selectividad en relación al orden de la canción, de forma similar a como ocurre con los machos adultos, pero algunas neuronas todavía responden a las canciones con el orden invertido de las sílabas(aunque no a las canciones totalmente invertidas).

1. En los pájaros de 60 días, algunas neuronas demuestran una preferencia por la propia canción del pájaro, y otras por la canción del profesor. Algunas neuronas no demuestran ninguna preferencia y responden igualmente bien a ambas.

2. Así, parece que ambos tipos de estímulos auditivos son importantes para dirigir el desarrollo de la producción de la canción. No parece haber una plantilla de la canción genéticamente determinada en el cerebro de los pájaros, ni hay neuronas que sean selectivas para una canción específica de la especie, en las fases tempranas del desarrollo.